日暮篱是个普通的国三学生，同时是神社的女儿。她在十五岁生日的那天突然闯入了时光隧道，回到了五百年前的日本战国时代，并与被封印于神木的半妖「犬夜叉」相遇。当时犬夜叉正打算靠「四魂之玉」的力量，让自己成为真正的妖怪。但是什么事都不知道的阿篱，不仅解除了犬夜叉的封印，还打碎了四魂之玉。为了从众多的妖怪手中抢回四魂之玉的碎片，犬夜叉一行人开始了他们的旅程。
此时从被称为「不归林」的森林中发出了一阵阵的诡异妖力。被犬夜叉的父亲击退，并被封印于这座森林的妖怪军团首领之子「玛瑙丸」，背负着一族的怨念重新复活！他为了达到完全复活，并取得更强的妖力，于是便率领两名美少女妖怪「琉璃」与「玻璃」，对犬夜叉一行人展开攻击！